Dreadnought gibt Spielern die Kontrolle über gewaltige Raumschiffe, die sich an den Frontlinien der taktischen Teamkämpfe durch eine Vielzahl von wettbewerbsfähigen Online-Multiplayer-Modi bewegen. Kapitäne müssen ihre Schiffe beherrschen und zusammenarbeiten, um erfolgreich zu sein. Dadurch können die Stärken des eigenen Teams genutzt und gleichzeitig die Schwächen des Feindes aufgedeckt werden. Es stehen mehr als 50 spielbare Schiffe in fünf verschiedene Klassen zur Auswahl, aus denen die Spieler ihre eigene Flotte erstellen können. Von Nahkämpfern bis hin zu Langstreckenangriffen und strategischer Unterstützung ist jedes Schiff dazu bestimmt, einzigartige Spezialfähigkeiten in den Kampf einzubringen. Zudem können die Schiffe durch eine Reihe von Waffen, Modulen, Beschichtungen und Verzierungen weiter angepasst werden.